Mit Kapitän Douglas N. Syverson im Kommando segelte Hunley am 25. Juli 1962 zum Shakedown-Training vor Kuba bis zum 6. September 1962. Sie besuchte mehrere Golf- und Atlantikhäfen und kehrte am 28. September für Änderungen nach dem Shakedown bis zum 8. Dezember 1962 nach Norfolk zurück. Danach stattete die Hunley New York City einen 3-tägigen Besuch ab, um das Seminar der Naval Reserve Officers „Neue Schiffe für die moderne Marine“ abzuhalten. Sie verließ die Norfolk Operating Base 29 Dezember 1962 für Holy Loch, Schottland, Ankunft 9 Januar 1963. Fast sofort begann sie, die Last von der USS Proteus zu nehmen, die sie offiziell am 15.März 1963 als Tender zum U-Boot-Geschwader 14 am Holy Loch entlastete. Diese Aufgabe dauerte bis zum 12. April 1964, als Hunley für die Umwandlung segelte, die Fähigkeit zur Handhabung der neuen A3 Polaris-Rakete zur Verfügung gestellt. Am 15.Juni 1964 nahm sie ihren Dienst am Holy Loch wieder auf.
Ein Polaris-Meilenstein wurde im Dezember 1965 erreicht, als die USS Thomas A. Edison die 100. Dies bedeutete, dass einhundert SSBN-U-Boote pünktlich von Hunley abgefahren waren und keines von ihnen vorzeitig von der Patrouille zurückkehren musste. Dies entsprach etwa 200 Monaten Polaris auf der Station oder 16½ Jahren versunkener strategischer Abschreckung seit Hunleys Ankunft in Holy Loch am 9. Januar 1963. Hunleys Motto war „Wir dienen, um den Frieden zu bewahren“. Hunley kehrte Ende 1966 in die Vereinigten Staaten zurück und operierte 1967 von Charleston, South Carolina, aus. Hunley ging am Tag nach Weihnachten 1967 nach Guam, um Proteus von Januar bis Juni 1968 am Polaris Point zu entlasten, während Proteus einer Selbstüberholung unterzogen wurde, wobei Hunley im Juli 1968 nach Charleston zurückkehrte. 1971 entließ Hunley Proteus wieder in Guam, damit Proteus zur Werft gehen konnte. Während Hunley in Guam war, erhielt die Machinery Repair Division die Meritorious Unit Commendation, nachdem sie 4500 Stunden Reparaturarbeit für verschiedene Einheiten der USA aufgewendet hatte. Pazifikflotte. 1973 kehrte Hunley zur Umbauüberholung zur Bremerton Shipyard zurück. Nach der Fertigstellung kehrte Hunley nach Charleston, South Carolina, zurück, um erneut die Atlantikflotte zu bedienen. 1978 ging die „Hunley“ zur Rumpfreinigung und Reparatur von Rumpfventilen zur Boston Naval Shipyard, um die „Proteus“ erneut in Guam zu entlasten. Auf dem Weg nach Guam fuhr „Hunley“ eher durch Südamerika als durch den Panamakanal. 1980 wurde „Hunley“ von „Proteus“ abgelöst und kehrte über den Panamakanal nach Charleston zurück.
Hunley wurde am 30.September 1994 außer Dienst gestellt und am 3. Mai 1995 aus dem Naval Vessel Register gestrichen und am 1. Mai 1999 der Maritime Commission übergeben. Hunley wurde anschließend am 5. Januar 2007 zur Verschrottung an die Southern Scrap Materials Company verkauft.