syntyi alle keskiarvon. 1,45 metriä ei kuitenkaan saanut häntä luopumaan unelmastaan näyttelijänä. Vuonna 1962 hän pääsi Interlochenin taideakatemiaan ja valmistui DePaulin yliopistosta.
Peter Brooksin johdolla hän kantaesitti näytelmät dan-täti ja Lemmon ja Kirsikkapuisto. Hän sai ensimmäisen elokuva tauko ansiosta Robert Altman, joka palkkasi hänet sivuosaan Kippari Kalle.
tähän otsikkoon lisättiin Peter Weirin elokuva ”year we live Dangerously” (1982), jossa hän esitti miestä. Sukarnon Indonesiassa asuvan valokuvaajan Billyn hahmoa, joka turhautui nähdessään naisia, jotka prostituoivat itseään turisteille heidän lastensa leikkiessä mudassa, leimasi näyttelijättären esityksestä johdettu seksuaalinen epäselvyys, jonka silmät katsoivat hieman ihastuneina Mel Gibsonin esittämää toimittajaa. Nämä ja muut tekijät-vrt. Billyn murha armeijan käsissä, jolla ei ollut varaa toisinajatteluun lähestyvän vallankaappauksen edessä maassa, jonka johtajan on tasapainotettava vasemmiston ja oikeiston välisiä suhteita – ansaittu Linda metsästää useita tunnustuksia USA: n arvostelijayhdistyksiltä-sekä Golden Globe-ehdokkuuden, jonka hän hävisi Cherille. Kuukautta myöhemmin molemmat näyttelijät kilpailivat Oscarista, joka meni Lindan käsiin.
siitä lähtien häntä kutsuttiin arvostetuiksi ohjaajiksi, kuten David Lynch (Dune) tai Lawrence Kasdan, joka silveradossa antoi hänen esittää kokonaisen aieselvityksen. Siinä näyttelijä oli omistaja Saluuna, että nähdä hänen asiakkaansa käyttää pieni jakkara, siten, että hän loi maailman hänen mittansa: tällä tavalla, Linda Hunt kertoi tuottajille ja elokuvantekijöille, että hän voisi pelata hahmoja, joilla ei ollut mitään tekemistä hänen erikoinen ruumiinrakenne.
itse asiassa James Ivory palkkasi hänet elokuvaan ”The Bostonians” (1984), jossa Hunt asetti itsensä lääkärin asemaan, joka uskoi naisten äänioikeuteen ja naisten vapautumiseen, mutta ei niiden naisten huolellisuuteen ja fanaattisuuteen, jotka käyttivät julkisia ja yksityisiä konferensseja henkilökohtaiseen edistymiseensä.
kun elokuva sai ensi-iltansa, Linda Hunt sai tiedon ehdokkuudestaan Tony-palkintogaalaan roolistaan näytelmässä maailmanloppu.
sillä välin hän jatkoi elokuvauraansa elokuvissa, kuten Life and Love of a Devil (1989), jossa hän auttoi Roseanne Barria kostamaan Meryl Streepille; Younger and Younger (Percy Adlon, 1993) tai Pret-a-porter (Robert Altman, 1994), jossa hän esitti kyynistä muotisuunnittelijaa, joka kilpaili Sally Kellermanin ja Tracy Ullmanin kanssa.
televisiossa hän sai tilaisuuden loistaa sarjassa The Lawyer, jossa hän esitti tuomari Zoey hilleriä, naista, jonka nuhteettomuus ammattilaisena saa hänet saattamaan kaduille murhaajia, joiden pidätykset tehtiin lain vastaisesti ja joiden työkyvyn vuoksi yksikään asianajaja ei voi pyytää perusteita valitukselle.
elokuvissa Linda Huntista oli tullut ylellisyyttä, ripaus eroa, animaatioelokuvia kuten Pocahontas, tai kauhua, kuten reliikki (Peter Hyams, 1996), tai sudenkorento, líbélulan varjo, jossa hän palasi yhteen yhden Silveradon näyttelijöistä, Kevin Costnerin kanssa.
teatterissa hän oli yhä tähti: vuonna 2003 sai ensi-iltansa Carnioae, jossa hän esitti toista kertaa miestä. Animaatioelokuvassa Ihmeperhe (2004) Edna Moden hahmo perustuu hänen ulkonäköönsä ja yhdennäköisyyteensä.
vuonna 2009 hän liittyi CBS: n NCIS-sarjan spin-offiin NCIS: Los Angelesiin näyttelemään Henrietta ”Hetty” Langea, NCIS: n Los Angelesin toimintojen johtajaa.
vuodesta 1987 hän on asunut kumppaninsa Karen Klinen kanssa.