Wurde unterdurchschnittlich geboren. Aber ihre 1, 45 Meter ließen sie ihren Traum, Schauspielerin zu werden, nicht aufgeben. 1962 trat er in die Interlochen Art Academy ein und absolvierte die DePaul University.
Unter der Leitung von Peter Brooks brachte er die Stücke Tante Dan und Lemmon und der Kirschgarten zur Uraufführung. Ihre erste Filmpause bekam sie dank Robert Altman, der sie für eine Nebenrolle in Popeye engagierte.
Zu diesem Titel wurde The year we live Dangerously (1982) hinzugefügt, der Film von Peter Weir, in dem er einen Mann spielte. Der Charakter von Billy, einem Fotografen aus Sukarno, Indonesien, der frustriert war über den Anblick von Frauen, die sich für Touristen prostituierten, während ihre Kinder im Schlamm spielten, war von einer sexuellen Zweideutigkeit geprägt, die sich aus der Leistung der Schauspielerin ergab, deren Augen mit einiger Faszination auf den Reporter von Mel Gibson schauten. Diese und andere Faktoren – vgl. Billys Ermordung durch eine Armee, die sich angesichts eines bevorstehenden Putsches in einem Land, dessen Führer die Beziehungen zwischen links und rechts ausbalancieren muss, keinen Dissens leisten konnte, brachte Linda Hunt mehrere Anerkennungen von US-Kritikerverbänden sowie eine Golden Globe-Kandidatur ein, die sie gegen Cher verlor. Einen Monat später kämpften beide Schauspielerinnen um einen Oscar, der an Lindas Hände ging.
Von da an hieß sie renommierte Regisseure wie David Lynch (Dune) oder Lawrence Kasdan, die ihr in Silverado erlaubten, eine ganze Absichtserklärung abzugeben. Darin war die Schauspielerin die Besitzerin eines Salons, der, um von ihren Kunden gesehen zu werden, einen kleinen Hocker benutzte, so dass sie eine Welt nach ihrem Maß schuf: Auf diese Weise sagte Linda Hunt den Produzenten und Filmemachern, dass sie Charaktere spielen könne, die nichts mit ihrem eigenartigen Körperbau zu tun hätten.
Tatsächlich engagierte James Ivory sie für The Bostonians (1984), wo Hunt sich in die Lage einer Ärztin versetzte, die an das Frauenwahlrecht und die Emanzipation der Frauen glaubte, aber nicht an den Karrierismus und Fanatismus der Damen, die öffentliche und private Konferenzen für ihren persönlichen Fortschritt nutzten.
Bei der Premiere des Films erhielt Linda Hunt die Nachricht von ihrer Kandidatur für die Tony Awards für ihre Rolle in dem Stück End of the World.
In der Zwischenzeit setzte sie ihre Filmkarriere in Filmen wie Life and Love of a Devil (1989) fort, in denen sie Roseanne Barr half, sich an Meryl Streep zu rächen; Jünger und jünger (Percy Adlon, 1993) oder Pret-a-porter (Robert Altman, 1994), wo sie eine zynische Modedesignerin spielte, die mit Sally Kellerman und Tracy Ullman konkurrierte.
Im Fernsehen fand sie eine Gelegenheit, in der Serie The Lawyer zu glänzen, wo sie Richterin Zoey Hiller spielte, eine Frau, deren Integrität als Profi sie dazu bringt, Mörder auf die Straße zu bringen, deren Festnahmen rechtswidrig waren und deren Arbeitsfähigkeit es jedem Anwalt unmöglich macht, eine Grundlage für eine Berufung zu beantragen.
Im Kino war Linda Hunt eine Präsenz von Luxus geworden, ein Hauch von Unterscheidung, Animationsfilme wie Pocahontas oder Terror wie The Relic (Peter Hyams, 1996) oder Dragonfly, der Schatten der Líbélula, in dem er mit einem der Darsteller von Silverado, Kevin Costner, zurückkehrte.
Im Theater war er noch ein Star: 2003 hatte er die Premiere von Carnioae, wo er zum zweiten Mal einen Mann spielte. In dem Animationsfilm Die Unglaublichen (2004) basiert der Charakter von Edna Mode auf ihrem Aussehen und ihrer Ähnlichkeit.
2009 wechselte sie zu NCIS: Los Angeles, einem Spin-off der NCIS-Serie von CBS, um Henrietta „Hetty“ Lange, NCIS Director of Operations in Los Angeles, zu spielen.
Seit 1987 lebt er mit seiner Partnerin Karen Kline zusammen.