nasceu com uma estatura abaixo da média. Mas seus 1,45 metros não a fizeram desistir de seu sonho de ser atriz. Assim, em 1962, ingressou na Interlochen Art Academy e se formou na Universidade DePaul.
sob a direção de Peter Brooks estreou as peças Aunt Dan and Lemmon e The Cherry Orchard. No cinema, ela teve sua primeira chance graças a Robert Altman, que a contratou para um papel coadjuvante em Popeye.
a este título se somou o ano que vivemos perigosamente (1982), o filme de Peter Weir no qual interpretou um homem. O personagem de Billy, um fotógrafo instalado na Indonésia de Sukarno e frustrado com a visão das mulheres se prostituindo para os turistas enquanto seus filhos brincam na lama, foi marcado por uma ambiguidade sexual derivada da prestação da atriz, cujos olhos olhavam com certo fascínio para o repórter encarnado por Mel Gibson. Esses fatores e outros-cf. o assassinato de Billy pelas mãos de um exército que não podia pagar a dissidência diante da iminência de um golpe de estado em um país cujo dirigente deve equilibrar as relações entre a esquerda e a direita – valeram a Linda Hunt vários reconhecimentos das associações de críticos dos Estados Unidos assim como uma candidatura aos Globos de ouro que perdeu para Cher. Um mês depois, as duas atrizes rivalizariam por um Oscar que foi para as mãos de Linda.
a partir de então, ela foi chamada de diretores de prestígio como David Lynch (Dune) ou Awrence Kasdan, que em Silverado lhe permitiu fazer toda uma declaração de intenções. Nela, a atriz era dona de um salão que, para ser vista por seus clientes, usava um pequeno banquinho, de tal maneira que criava um mundo à sua medida: dessa maneira, Linda Hunt estava dizendo aos produtores e cineastas que poderia interpretar personagens que não tivessem nada a ver com seu físico peculiar.
de fato, James Ivory a contratou para as bostonianas (1984), onde Hunt se colocou no lugar de uma médica que acreditava no sufrágio feminino e na emancipação da mulher, mas não no carreirismo e fanatismo das senhoras que usavam as palestras públicas e privadas para sua promoção pessoal.
quando o filme foi lançado, Linda Hunt recebeu a notícia de sua candidatura ao Tony Awards por seu papel na peça End of the World.
entretanto prosseguiu a sua carreira cinematográfica em filmes como Vida e amores de uma diablesa (1989), na qual ajudava Roseanne Barr a vingar-se de Meryl Streep; Younger and Younger (Percy Adlon, 1993) ou Pret-A-porter (Robert Altman, 1994) onde encarnou uma cínica estilista que rivalizava com Sally Kellerman e Tracy Ullman.
na televisão encontrou uma oportunidade de lucrar na série o advogado, onde interpretou a juíza Zoey Hiller, uma mulher cuja integridade como profissional a leva a colocar na rua assassinos cujas detenções foram efetuadas violando a lei, e cuja capacidade laboral impossibilita a qualquer advogado solicitar base para qualquer apelação.
no cinema Linda Hunt havia se tornado uma presença de luxo, um toque de distinção, fossem longas-metragens de animação, como Pocahontas, ou de terror, como The Relic (Peter Hyams, 1996) ou Dragonfly, a sombra da libélula, na qual voltou a coincidir com um dos integrantes do elenco de Silverado, Kevin Costner.
no teatro ainda era uma estrela: em 2003 estreou Carnioae, onde interpretou pela segunda vez um homem. No filme de animação Os Incríveis (2004), o personagem de Edna Mode é baseado em sua aparência e semelhança.
em 2009 ingressou na série NCIS: Los Angeles, spin-off da série NCIS, ambas da CBS, para interpretar Henrietta “Hetty” Lange, diretora de operações do NCIS em Los Angeles.
desde 1987 vive com a sua parceira Karen Kline.