átlag alatt született. De 1, 45 métere nem késztette arra, hogy feladja álmát, hogy színésznő legyen. 1962-ben belépett az Interlochen Művészeti Akadémiára, majd a DePaul Egyetemen végzett.
Peter Brooks irányításával bemutatta Dan néni, Lemmon és a Cseresznyéskert című darabjait. Megkapta az első film szünet köszönhetően Robert Altman, aki bérelt neki egy támogató szerepet Popeye.
ehhez a címhez hozzáadták a The year we live Dangerously (1982) című filmet Peter Weir amelyben Férfit játszott. Billy karakterét, a Sukarno Indonéziában székelő fotóst, akit frusztrált a turisták számára prostituált nők látványa, miközben gyermekeik a sárban játszanak, a színésznő előadásából származó szexuális kétértelműség jellemezte, akinek a szeme némi elbűvöléssel nézett a Mel Gibson által játszott riporterre. Ezek a tényezők és mások-vö. Billy meggyilkolása egy olyan hadsereg kezén, amely nem engedhette meg magának a nézeteltérést egy olyan ország küszöbön álló puccsával szemben, amelynek vezetőjének egyensúlyba kell hoznia a bal és a jobb közötti kapcsolatokat – Linda Hunt számos elismerést kapott az amerikai kritikusok szövetségeitől, valamint egy Golden Globe-jelöltséget, amelyet Cher elvesztett. Egy hónappal később mindkét színésznő versenyezne egy Oscar-díjért, amely Linda kezébe került.
ettől kezdve olyan rangos rendezőknek hívták, mint David Lynch (Dune) vagy Lawrence Kasdan, akik Silveradóban megengedték neki, hogy teljes szándéknyilatkozatot tegyen. Ebben a színésznő egy szalon tulajdonosa volt, amelyet ügyfelei láthattak, egy kis székletet használtak, oly módon, hogy egy világot hozott létre az ő mértékéhez: ily módon Linda Hunt azt mondta a producereknek és a filmkészítőknek, hogy olyan karaktereket játszhat, amelyeknek semmi köze sincs a sajátos testalkatához.
valójában James Ivory vette fel a Bostoniakhoz (1984), ahol Hunt egy olyan orvos helyébe lépett, aki hitt a nők választójogában és a nők emancipációjában, de nem a nők karrierizmusában és fanatizmusában, akik nyilvános és magán konferenciákat használtak személyes előmenetelükre.
a film bemutatásakor Linda Hunt megkapta a hírt a Tony-díjra való jelöltségéről a világ vége című darabban játszott szerepéért.
eközben olyan filmekben folytatta filmes karrierjét, mint az ördög élete és szerelme (1989), amelyben segített Roseanne Barr-nak bosszút állni Meryl Streepen; fiatalabb és fiatalabb (Percy Adlon, 1993) vagy Pret-a-porter (Robert Altman, 1994), ahol egy cinikus divattervezőt játszott, aki Sally Kellermannel és Tracy Ullmannal vetekedett.
a televízióban lehetőséget talált arra, hogy ragyogjon a sorozatban az ügyvéd, ahol Zoey Hiller bírót alakította, egy nőt, akinek szakmai integritása arra készteti, hogy az utcára tegye azokat a gyilkosokat, akiket a törvény megsértésével tartóztattak le, és akiknek munkaképessége lehetetlenné teszi, hogy bármely ügyvéd bármilyen fellebbezés alapját kérje.
a moziban Linda Hunt a luxus jelenlétévé vált, egy kis különbségtétel, olyan animációs filmek voltak, mint Pocahontas, vagy terror, mint pl az ereklye (Peter Hyams, 1996), vagy szitakötő, az árnyéka az L-nek, amelyben visszatért, illessze össze Silverado egyik szereplőjével, Kevin Costnerrel.
a színházban még mindig csillag volt: 2003-ban bemutatta a Carnioae-t, ahol másodszor játszott egy embert. A The Incredibles (2004) című animációs filmben Edna Mode karaktere a megjelenésén és hasonlóságán alapul.
2009-ben csatlakozott NCIS: Los Angeles, a CBS spin-offja NCIS sorozat, Henrietta “Hetty” Lange, az NCIS műveleti igazgatója Los Angelesben.
1987 óta élettársával, Karen Kline-nal él.