päällikkönään Douglas N. Syverson Hunley purjehti 25. heinäkuuta 1962 Kuuban edustalla shakedown-harjoitukseen 6. syyskuuta 1962 saakka. Alus vieraili useissa Persianlahden ja Atlantin satamissa ja palasi Norfolkiin 28. syyskuuta muutostöitä varten 8. joulukuuta 1962 saakka. , Jonka jälkeen Hunley vieraili 3 päivän ajan New Yorkissa isännöimässä laivaston Reserviupseeriseminaaria ”New Ships for the Modern Navy”. Alus lähti Norfolkin Operaatiotukikohdasta 29. joulukuuta 1962 Holy Lochiin Skotlantiin, jonne se saapui 9. tammikuuta 1963. Alus aloitti lähes välittömästi lastaamisen USS Proteukselta,josta se vapautti 15. maaliskuuta 1963 sukellusvenelaivue 14: n Holy Lochissa. Tämä tehtävä jatkui 12. huhtikuuta 1964 saakka, jolloin Hunley purjehti muutostöihin, jotka tarjosivat kyvyn käsitellä uutta A3 Polaris-ohjusta. Kesäkuuta 1964 ja alus palasi palvelukseen Holy Lochissa 15.
Polaris-merkkipaalu saavutettiin joulukuussa 1965, kun USS Thomas A. Edison saapui rinnalle aloittaakseen Hunleyn 100.ydinsukellusveneen (SSBN) korjauksen. Tämä merkitsi sitä, että sata SSBN-sukellusvenettä oli lähtenyt ajoissa Hunleysta eikä yhdenkään niistä tarvinnut tehdä pikaista paluuta partiosta. Tämä merkitsi noin 200 kuukauden Polaris-aikaa asemalla tai 16½ vuotta uponnutta strategista pelotetta siitä lähtien, kun Hunley saapui Holy Lochiin 9.tammikuuta 1963. Hunleyn motto oli ”we Serve to Preserve Peace”. Hunley palasi Yhdysvaltoihin loppuvuodesta 1966 ja operoi vuonna 1967 Charlestonista, Etelä-Carolinasta. Hunley lähti Guamille joulun jälkeisenä päivänä 1967 vapauttamaan Proteusta Polaris Pointissa tammikuusta kesäkuuhun 1968 Proteuksen tehdessä itsekorjauksen, jolloin Hunley palasi Charlestoniin heinäkuussa 1968. Vuonna 1971 Hunley vapautti Proteuksen Guamissa uudelleen, jotta Proteus pääsisi telakalle. Hunleyn ollessa Guamissa Koneenkorjausosasto sai ansiokkaan kiitoksen käytettyään 4500 tuntia korjaustyötä Yhdysvaltain eri yksiköihin. Tyynenmeren Laivastoon. Vuonna 1973 Hunley palasi bremertonin telakalle muutostöitä varten. Valmistuttuaan Hunley palasi Charlestoniin Etelä-Carolinaan palvelukseen Atlantin laivastoon. ”Hunley ”meni 1978 Bostonin laivastontelakalle runkojen puhdistukseen ja runkoventtiilien korjauksiin valmistauduttaessa” Proteuksen ” vapauttamiseen jälleen Guamissa. Guamiin matkalla ”Hunley” kiersi Etelä-Amerikan eikä Panaman kanavan kautta. Vuonna 1980″ Hunley ”sai vapautuksen” Proteukselta ” ja palasi Charlestoniin Panaman kanavan kautta.
Hunley poistettiin palveluksesta 30. syyskuuta 1994, poistettiin alusrekisteristä 3.toukokuuta 1995 ja luovutettiin Merenkulkukomissiolle 1. toukokuuta 1999. Hunley myytiin 5. tammikuuta 2007 Southern SCR Materials Companylle romutettavaksi.