Con el capitán Douglas N. Syverson al mando, Hunley zarpó el 25 de julio de 1962 para un entrenamiento de shakedown frente a Cuba hasta el 6 de septiembre de 1962. Visitó varios puertos del Golfo y del Atlántico y regresó a Norfolk el 28 de septiembre para realizar modificaciones posteriores al shakedown hasta el 8 de diciembre de 1962. Después de lo cual el Hunley realizó una visita de 3 días a la ciudad de Nueva York para albergar el Seminario de Oficiales de la Reserva Naval «Nuevos barcos para la Marina Moderna». Partió de la Base de Operaciones de Norfolk el 29 de diciembre de 1962 hacia Holy Loch, Escocia, llegando el 9 de enero de 1963. Casi de inmediato comenzó a retirar la carga del USS Proteus, a quien relevó oficialmente el 15 de marzo de 1963 como auxiliar del Escuadrón Submarino 14 en Holy Loch. Este servicio continuó hasta el 12 de abril de 1964, cuando Hunley navegó para la conversión que le proporcionó la capacidad de manejar el nuevo misil A3 Polaris. Reanudó sus funciones en Holy Loch el 15 de junio de 1964.
Se alcanzó un hito en el Polaris en diciembre de 1965, cuando el USS Thomas A. Edison se unió para comenzar el 100º reacondicionamiento de un submarino balístico nuclear (SSBN) por el Hunley. Esto significaba que cien submarinos SSBN habían salido a tiempo de Hunley y ninguno de ellos tuvo que regresar temprano de la patrulla. Esto representó unos 200 meses de Polaris en la estación o 16 años y medio de disuasión estratégica sumergida desde la llegada de Hunley a Holy Loch el 9 de enero de 1963. El lema de Hunley era «Servimos para Preservar la Paz». Hunley regresó a los Estados Unidos a finales de 1966 y en 1967 operó desde Charleston, Carolina del Sur. Hunley se fue a Guam el día después de Navidad de 1967 para relevar a Proteus en Polaris Point de enero a junio de 1968, mientras que Proteus se sometió a una revisión automática, con Hunley regresando a Charleston en julio de 1968. En 1971 Hunley relevó a Proteus en Guam de nuevo para que Proteus fuera a los astilleros. Fue mientras Hunley estaba en Guam que la División de Reparación de Maquinaria recibió la Meritoria Mención de Unidad, habiendo gastado 4500 horas de trabajo de reparación en varias unidades de los Estados Unidos. Flota del Pacífico. En 1973 Hunley regresó al astillero Bremerton para una revisión de conversión. Después de la finalización, Hunley regresó a Charleston, Carolina del Sur, para nuevamente servir a la Flota del Atlántico. En 1978, «Hunley» fue al Astillero Naval de Boston para la limpieza del casco y la reparación de las válvulas del casco en preparación para el relevo de «Proteus» una vez más en Guam. En tránsito a Guam, «Hunley» recorrió Sudamérica en lugar de atravesar el Canal de Panamá. En 1980, «Hunley» fue relevado por» Proteus » y regresó a Charleston a través del Canal de Panamá.
Hunley fue dado de baja el 30 de septiembre de 1994 y eliminado del Registro de Buques de Guerra el 3 de mayo de 1995 y entregado a la Comisión Marítima el 1 de mayo de 1999. Hunley fue posteriormente vendido a Southern Scrap Materials Company el 5 de enero de 2007 para su desguace.