wraz z kapitanem Douglasem N. Syversonem na czele, „Hunley” wypłynął 25 lipca 1962 roku na szkolenie „shakedown” u wybrzeży Kuby do 6 września 1962 roku. Odwiedził kilka portów w Zatoce Perskiej i Atlantyku i powrócił do Norfolk 28 września na remont do 8 grudnia 1962. Po czym Hunley złożył 3-dniową wizytę w Nowym Jorku, aby zorganizować seminarium Oficerów Rezerwy Marynarki Wojennej „New Ships for the Modern Navy”. Wypłynął z bazy operacyjnej w Norfolk 29 grudnia 1962 do Holy Loch w Szkocji, docierając 9 stycznia 1963. Niemal natychmiast zaczął ściągać ładunek z USS Proteus, którego oficjalnie zwolnił 15 marca 1963 jako tender do Dywizjonu Okrętów Podwodnych 14 W Holy Loch. Służba ta trwała do 12 kwietnia 1964, kiedy to Hunley popłynął na przebudowę, która zapewniła możliwość obsługi nowego pocisku A3 Polaris. Wznowiła służbę w Holy Loch 15 czerwca 1964.
kamień milowy „Polaris” został osiągnięty w grudniu 1965 roku, kiedy USS Thomas A. Edison przybył wraz z Hunley, aby rozpocząć setną przebudowę nuklearnego okrętu podwodnego (SSBN). Oznaczało to, że sto okrętów podwodnych SSBN wypłynęło na czas z Hunley i żaden z nich nie musiał wcześnie wracać z patrolu. Stanowiło to około 200 miesięcy Polaris na stacji lub 16½ roku zatopionego strategicznego odstraszania od przybycia Hunleya do Holy Loch 9 stycznia 1963 roku. Motto hunleya brzmiało: „służymy zachowaniu pokoju”. Hunley powrócił do Stanów Zjednoczonych pod koniec 1966 roku i w 1967 roku operował z Charleston w Karolinie Południowej. Hunley wyruszył na Guam następnego dnia po Świętach Bożego Narodzenia 1967 roku, aby zastąpić Proteusa w Polaris Point od stycznia do czerwca 1968 roku, podczas gdy Proteus przeszedł sam remont, a Hunley powrócił do Charleston w lipcu 1968 roku. W 1971 roku Hunley ponownie wypuścił Proteusa na Guam, aby Proteus mógł udać się do stoczni. Podczas pobytu Hunleya w Guam Wydział naprawy maszyn otrzymał wyróżnienie Meritorious Unit Commendation, poświęcając 4500 godzin pracy naprawczej na różne jednostki w USA. Flota Pacyfiku. W 1973 roku Hunley powrócił do stoczni w Bremerton na remont przebudowy. Po ukończeniu „Hunley” powrócił do Charleston w Karolinie Południowej, by ponownie służyć we flocie Atlantyckiej. W 1978 roku „Hunley „udał się do stoczni Boston Naval Shipyard w celu oczyszczenia kadłuba i naprawy zaworów kadłubowych w ramach przygotowań do ponownego zatopienia” Proteusa ” na Guam. W drodze na Guam „Hunley” opłynął Amerykę Południową, a nie Kanał Panamski. W 1980 roku „Hunley „został zwolniony przez” Proteusa ” i powrócił do Charleston przez Kanał Panamski.
„Hunley” został wycofany ze służby 30 września 1994 i skreślony z rejestru okrętów marynarki wojennej 3 maja 1995 i przekazany Maritime Commission 1 maja 1999. Hunley został następnie sprzedany firmie Southern Scrap Materials Company 5 stycznia 2007 w celu złomowania.