Avec le capitaine Douglas N. Syverson aux commandes, le Hunley appareille le 25 juillet 1962 pour un entraînement au shakedown au large de Cuba jusqu’au 6 septembre 1962. Il visite plusieurs ports du golfe et de l’Atlantique et retourne à Norfolk le 28 septembre pour des modifications post-shakedown jusqu’au 8 décembre 1962. Après quoi, le Hunley a effectué une visite de 3 jours à New York pour accueillir le Séminaire des officiers de la Réserve navale « Nouveaux navires pour la Marine moderne ». Il quitte la base opérationnelle de Norfolk le 29 décembre 1962 pour Holy Loch, en Écosse, et arrive le 9 janvier 1963. Presque immédiatement, il a commencé à décoller de l’USS Proteus, qu’il a officiellement relevé le 15 mars 1963 en tant qu’appel d’offres pour l’escadron de sous-marins 14 à Holy Loch. Ce service se poursuivit jusqu’au 12 avril 1964, date à laquelle Hunley partit pour une conversion qui lui permettait de manipuler le nouveau missile A3 Polaris. Il reprend ses fonctions à Holy Loch le 15 juin 1964.
Une étape importante du Polaris a été franchie en décembre 1965 lorsque l’USS Thomas A. Edison est venu à ses côtés pour commencer le 100e carénage d’un sous-marin balistique nucléaire (SSBN) par le Hunley. Cela signifiait qu’une centaine de sous-marins SSBN étaient sortis à temps de Hunley et qu’aucun d’entre eux n’avait dû revenir tôt de patrouille. Cela représentait environ 200 mois de Polaris sur la station ou 16½ ans de dissuasion stratégique submergée depuis l’arrivée de Hunley à Holy Loch le 9 janvier 1963. La devise de Hunley était « Nous servons pour préserver la paix ». Hunley retourne aux États-Unis à la fin de 1966 et opère en 1967 à partir de Charleston, en Caroline du Sud. Hunley part pour Guam le lendemain de Noël 1967 pour soulager Proteus à Polaris Point de janvier à juin 1968 tandis que Proteus subit une auto-révision, Hunley retournant à Charleston en juillet 1968. En 1971, Hunley relève à nouveau Proteus à Guam pour que Proteus aille au chantier naval. C’est pendant que Hunley était à Guam que la Division de réparation de machines a reçu la mention Élogieuse de l’Unité, après avoir consacré 4 500 heures de travail de réparation à diverses unités des États-Unis. Flotte du Pacifique. En 1973, Hunley retourne au chantier naval de Bremerton pour une révision de conversion. Après l’achèvement, Hunley retourne à Charleston, en Caroline du Sud, pour servir à nouveau la flotte de l’Atlantique. En 1978, le « Hunley » est allé au chantier naval de Boston pour le nettoyage de la coque et la réparation des soupapes de la coque en préparation du soulagement du « Proteus » à Guam. En transit vers Guam, le « Hunley » a fait le tour de l’Amérique du Sud plutôt que de traverser le canal de Panama. En 1980, le » Hunley » est relevé par le » Proteus » et retourne à Charleston via le canal de Panama.
Le Hunley a été mis hors service le 30 septembre 1994 et rayé du Registre des navires de la Marine le 3 mai 1995 et remis à la Commission maritime le 1er mai 1999. Hunley a ensuite été vendu à la Southern Scrap Materials Company le 5 janvier 2007 pour être mis au rebut.