Con il capitano Douglas N. Syverson al comando, Hunley salpò il 25 luglio 1962 per l’addestramento al largo di Cuba fino al 6 settembre 1962. Visitò diversi porti del Golfo e dell’Atlantico e tornò a Norfolk il 28 settembre per modifiche post-shakedown fino all ‘ 8 dicembre 1962. Dopo di che l’Hunley ha fatto una visita di 3 giorni a New York City per ospitare il seminario degli ufficiali della Riserva navale “Nuove navi per la marina moderna”. Partì dalla base operativa di Norfolk il 29 dicembre 1962 per Holy Loch, in Scozia, arrivando il 9 gennaio 1963. Quasi immediatamente iniziò a prendere il carico dalla USS Proteus, che sollevò ufficialmente il 15 marzo 1963 come tender to Submarine Squadron 14 a Holy Loch. Questo compito continuò fino al 12 aprile 1964 quando Hunley salpò per la conversione che fornì la capacità di gestire il nuovo missile A3 Polaris. Riprese le sue funzioni a Holy Loch il 15 giugno 1964.
Una pietra miliare Polaris è stata raggiunta nel dicembre 1965 quando USS Thomas A. Edison è venuto a fianco per iniziare il 100 ° refit di un sottomarino balistico nucleare (SSBN) dalla Hunley. Ciò significava che un centinaio di sottomarini SSBN erano usciti in tempo da Hunley e nessuno di loro doveva fare un ritorno anticipato dalla pattuglia. Ciò rappresentava circa 200 mesi di Polaris sulla stazione o 16½ anni di dissuasione strategica sommersa dall’arrivo di Hunley a Holy Loch il 9 gennaio 1963. Il motto di Hunley era “Serviamo per preservare la pace”. Hunley tornò negli Stati Uniti alla fine del 1966 e nel 1967 operò a Charleston, Carolina del Sud. Hunley partì per Guam il giorno dopo Natale, 1967, per alleviare Proteus a Polaris Point da gennaio a giugno 1968 mentre Proteus subì un’auto-revisione, con Hunley che tornò a Charleston nel luglio 1968. Nel 1971 Hunley sollevò Proteus a Guam di nuovo in modo che Proteus andasse in cantiere. Fu mentre Hunley era a Guam che la Divisione di riparazione macchine ricevette il Meritorio Encomio dell’Unità, avendo speso 4500 ore di lavoro di riparazione su varie unità degli Stati Uniti. Flotta del Pacifico. Nel 1973 Hunley tornò a Bremerton Shipyard per la revisione della conversione. Dopo il completamento Hunley tornò a Charleston, Carolina del Sud, per servire nuovamente la flotta atlantica. Nel 1978,” Hunley “è andato a Boston Naval Shipyard per la pulizia dello scafo e le riparazioni delle valvole dello scafo in preparazione per alleviare “Proteus” ancora una volta a Guam. In transito a Guam, “Hunley” ha fatto il giro del Sud America piuttosto che attraverso il Canale di Panama. Nel 1980,” Hunley “fu sollevato da” Proteus ” e tornò a Charleston attraverso il Canale di Panama.
La Hunley fu dismessa il 30 settembre 1994 e radiata dal Registro navale il 3 maggio 1995 e consegnata alla Commissione marittima il 1º maggio 1999. Hunley è stata successivamente venduta alla Southern Scrap Materials Company il 5 gennaio 2007 per la demolizione.