med Kapten Douglas N. Syverson i befäl seglade Hunley den 25 juli 1962 för Shakedown-träning utanför Kuba fram till den 6 September 1962. Hon besökte flera hamnar i viken och Atlanten och återvände till Norfolk 28 September för förändringar efter shakedown fram till 8 December 1962. Därefter betalade Hunley ett 3-dagars besök i New York City för att vara värd för Naval Reserve Officers Seminar ”nya fartyg för den moderna flottan”. Hon avgick från Norfolk Operating Base 29 December 1962 för Holy Loch, Skottland, anländer 9 januari 1963. Nästan omedelbart började hon ta lasten av USS Proteus, som hon officiellt befriade den 15 mars 1963 som anbud till Submarine Squadron 14 vid Holy Loch. Denna plikt fortsatte fram till den 12 April 1964 när Hunley seglade för konvertering som gav förmåga att hantera den nya A3 Polaris missil. Hon återupptog sina uppgifter vid Holy Loch den 15 juni 1964.
en Polaris milstolpe nåddes i December 1965 när USS Thomas A. Edison kom tillsammans för att påbörja den 100: e ombyggnaden av en kärnballistisk ubåt (SSBN) av Hunley. Detta innebar att hundra SSBN-ubåtar hade gått ut i tid från Hunley och ingen av dem var tvungna att återvända tidigt från patrullen. Detta representerade cirka 200 månader av Polaris på station eller 16 kg år av nedsänkt strategisk avskräckande sedan Hunleys ankomst till Holy Loch 9 januari 1963. Hunleys motto var”vi tjänar till att bevara freden”. Hunley återvände till USA sent 1966 och opererades 1967 Från Charleston, South Carolina. Hunley satte ut för Guam dagen efter jul 1967 för att lindra Proteus vid Polaris Point från januari till juni 1968 medan Proteus genomgick en självöversyn, med Hunley som återvände till Charleston i juli 1968. 1971 befriade Hunley Proteus i Guam igen för att Proteus skulle gå till varvet. Det var medan Hunley var i Guam som Maskinreparationsdivisionen fick Meritorious Unit Commendation, efter att ha använt 4500 timmars reparationsarbete på olika enheter i USA. Stillahavsflottan. 1973 återvände Hunley till Bremerton Shipyard för ombyggnad. Efter avslutad återvände Hunley till Charleston, South Carolina, för att återigen betjäna Atlantflottan. 1978 åkte” Hunley ”till Boston Naval Shipyard för skrovrengöring och skrovventilreparationer som förberedelse för att lindra” Proteus ” återigen i Guam. I transit till Guam gick ”Hunley” runt Sydamerika snarare än genom Panamakanalen. 1980 lindrades” Hunley” av ”Proteus” och återvände till Charleston via Panamakanalen.
Hunley avvecklades den 30 September 1994 och slogs ur Marinfartygsregistret den 3 maj 1995 och överlämnades till Sjöfartskommissionen den 1 maj 1999. Hunley såldes därefter till Southern Scrap Materials Company den 5 januari 2007 för skrotning.